Chef d’état-major de la marine (1936) qu’il contribua à moderniser, il demanda et obtint en 1939 le rétablissement à son profit de la dignité d’amiral de la Flotte pour être à grade égal au Premier lord de la mer britannique. Ministre des marines marchande et militaire dans le gouvernement de Vichy, il obtint également la vice-présidence du Conseil avec le portefeuille de l’Intérieur et des Affaires étrangères, et la succession tacite à Pétain après le renvoi de Laval. Convaincu de l’inéluctabilité de la victoire allemande, il se lança résolument dans une politique de collaboration avec l’Allemagne (il rencontre Hitler). Celui-ci ayant exigé le retour de Laval, Darlan démissionna de ses fonctions gouvernementales tout en restant chef des Armées. Se trouvant à Alger lors du débarquement allié de 1942, il prit le pouvoir en Afrique du Nord avec le soutien des Américains, mais il fut abattu le 24 décembre à Alger par l’étudiant Fernand Bonnier de La Chapelle. L’affaire ne fut jamais vraiment élucidée, mais le comte de Paris ou De Gaulle ont pu en être les commanditaires du meurtre.

Darlan a été inhumé au cimetière militaire de Mers el-Kébir, près d’Oran, en Algérie, où sont enterrés les marins qui ont péri dans l’attaque de la flotte française. En novembre 2005, il a été constaté que sa tombe, ainsi que de nombreuses tombes de marins français et l’ossuaire du cimetière militaire, avaient été profanés. Sa tombe a été refaite depuis. Le sort de ses restes dépend, comme ceux de l’ensemble des populations métropolitaines inhumées, du sort des cimetières chrétiens en Algérie. Le débat est d’autant plus passionné et polémique qu’il est en quasiment monopolisé par les nostalgiques de l’Algérie française, des intégristes religieux des deux bords, et de l’extrême droite de manière plus globale.